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Os dias de Kojou Akatsuki como um estudante comum do ensino médio no Distrito Demoníaco da Ilha de Itogami chegam a um fim abrupto depois que um encontro fatídico o deixa com as habilidades notáveis ​​de um vampiro. Não demorou muito para que ele fosse jogado no centro das atenções quando se descobriu que ele é o quarto primogenitor, um vampiro imensamente poderoso que a maioria considera ser apenas uma lenda.

Temendo o potencial destrutivo de Kojou, a Organização do Rei Leão envia um aprendiz de xamã, Yukina Himeragi, para monitorar e, se ele se tornar uma ameaça, matar o garoto considerado o vampiro mais poderoso do mundo. Forçados juntos pelas circunstâncias, os dois formam uma aliança improvável quando Kojou aceita suas habilidades e ambos lutam para proteger a cidade de várias forças caóticas emergentes.